James Rosenquist wurde am 29. November 1933 in Grand Forks, North Dakota, USA, geboren. Er wuchs in einer Arbeiterfamilie auf und hatte schon in jungen Jahren großes Interesse an Kunst. Mit 16 Jahren begann er an der Minneapolis School of Art zu studieren, musste jedoch aufgrund mangelnder finanzieller Ressourcen die Schule verlassen.
Nachdem er die Schule verlassen hatte, zog Rosenquist nach New York, wo er als Schildermaler arbeitete, um sich seinen Lebensunterhalt zu verdienen. Während dieser Zeit studierte er auch an der Art Students League of New York und erhielt Unterricht in Zeichnen und Malen.
Ende der 1950er Jahre begann Rosenquist in seinem eigenen Studio zu arbeiten und seine eigene Kunst zu schaffen. Zunächst waren seine Werke in einem abstrakten und expressionistischen Stil gehalten, doch später begann er, Elemente aus Werbung und Popkultur in seine Arbeit einzubeziehen. Mit der Entwicklung seines Stils wurde Rosenquist einer der Gründungsmitglieder der Pop-Art-Bewegung.
In den 1960er Jahren begann Rosenquist große Collagen und Gemälde zu schaffen, die Elemente aus Werbung und Popkultur mit traditioneller Staffelei-Malerei kombinierten. Eines seiner bekanntesten Werke ist "F-111" (1965), ein 23-teiliges Wandgemälde, das über 20 Meter lang ist. Dieses Werk zeigt ein US-Militärflugzeug, umgeben von Elementen der Popkultur wie Werbung und verarbeiteten Lebensmitteln.
1962 hatte Rosenquist seine erste Einzelausstellung in der Green Gallery in New York. Seitdem war seine Arbeit Gegenstand zahlreicher Ausstellungen weltweit, einschließlich Retrospektiven im Solomon R. Guggenheim Museum in New York 1972, im Centre Georges Pompidou in Paris 1994 und im Museum of Modern Art in New York 2003.
Während seiner Karriere arbeitete Rosenquist auch in anderen Medien wie Film und Skulptur. In den 1960er Jahren schuf er mehrere experimentelle Filme und arbeitete mit anderen Künstlern wie Claes Oldenburg und Robert Rauschenberg an der Schaffung monumentaler Skulpturen zusammen.
Rosenquist engagierte sich auch aktiv für politische und soziale Anliegen. In den 1970er Jahren arbeitete er mit der Art Workers Coalition zusammen, um die Arbeitsbedingungen von Künstlern zu verbessern und für Gleichberechtigung in der Kunstwelt zu kämpfen.
James Rosenquist verstarb am 31. März 2017 im Alter von 83 Jahren in seinem Haus in New York. Im Laufe seiner Karriere hinterließ er ein bedeutendes Vermächtnis in der Geschichte der Pop-Art und seine Arbeit wird weiterhin von Kunstliebhabern auf der ganzen Welt geschätzt.